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舞台は、デスジェネラルたちとの戦いから1年後の世界。タイキ(声・高山みなみ)は学校の後輩となったユウ(声・沖佳苗)、タギル(声・井上麻里奈)とともにバスケットボールチーム「クロスハート」を結成。平和な日々を過ごしていた。そんなある日、タイキは空間が揺らぎ、モンスターのような影がよぎるのを目撃。その直後、リョウマ(声・柿原徹也)、レン(声・桑島法子)、アイル(声・潘めぐみ)ら謎の人物3人と遭遇し、「これから街がいろいろ騒がしくなります。オレたちだけのゲームが始まる」と宣言される。彼らの言葉が意味するところとは一体…!?
その翌日、タギルは死にかけたデジモン、ガムドラモン(声・渡辺久美子)の声を聞く。それをキッカケにタギルは、デジモンたちが暮らす世界「デジクオーツ」のゲームワールドへ。そこで行われているデジモンハント(=狩り)に魅せられたタギルは、ガムドラモンと手を組み、デジモンハンターへの道を進み始める――!
